Miltons atgriešanās Anglijā 1639. gadā un kļuva par vienu no redzamākajiem republikāņu nometnes publicistiem. Pēc republikāņu uzvaras Anglijas pilsoņu karā, viņš tika iecelts par valdības Svešvalodu sekretāru (Secretary for Foreign Tongues), kurā bez tiešā darba — dokumentu tulkošanas latīņu valodā, kļuva par vienu no redzamākajiem republikas iekārtas propagandētājiem un aizstāvjiem. Pazīstmākais polemiskais Miltona darbs bija Areopagitica, kurā viņš vērsās pret cenzūru. 1654. gadā glaukomas dēļ Miltons zaudēja redzi.
Pēc Stjuartu dinastijas restaurācijas, Miltons īsu laiku tika ieslodzīts, bet mūža atlikošu daļu klusi nodzīvoja Londonā. 1667. gadā tika publicēta "Zaudētā paradīze", kuru Miltons bija sarakstījis jau neredzīgs. 1671. gadā tika publicētas arī poēmas "Atgūtā paradīze" (Paradise Regained) un "Samsons — cīnītājs" (Samson Agonistes). 1823. gadā tika atrasts nepabeigtais manifests De Doctrina Christiana, kurā pausti Miltona reliģiskie uzskati.
Vikikrātuvē par šo tēmu ir pieejami multivides faili. Skatīt: Džons Miltons.
